Был освящен в 1636 году (ранее на этом месте стоял деревянный храм, построенный на вклад князя Д. М. Пожарского; сгорел в 1632 году). Небольшой, квадратный в плане храм с трех сторон охватывала галерея, у северо-западного угла заканчивавшаяся шатровой колокольней, а у северо-восточного — придельным храмом Святого Аверкия Иерапольского. В XVIII—XIX веках собор неоднократно ремонтировался и перестраивался. В 1923—33 годах здание реставрировал П. Д. Барановский, но в 1936 году храм был снесен. В 1990 году началось воссоздание памятника в древних формах по сохранившимся обмерам, завершившееся в 1993 году. Это первый пример полного восстановления старого храма, до основания разобранного в советский период.